Skip to main content

Journal for Biophysical Chemistry

Current development of bioreactors for extracorporeal bioartificial liver (Review)

Abstract

The research and development of extracorporeal bioartificial liver is gaining pace in recent years with the introduction of a myriad of optimally designed bioreactors with the ability to maintain long-term viability and liver-specific functions of hepatocytes. The design considerations for bioartificial liver are not trivial; it needs to consider factors such as the types of cell to be cultured in the bioreactor, the bioreactor configuration, the magnitude of fluid-induced shear stress, nutrients' supply, and wastes' removal, and other relevant issues before the bioreactor is ready for testing. This review discusses the exciting development of bioartificial liver devices, particularly the various types of cell used in current reactor designs, the state-of-the-art culturing and cryopreservation techniques, and the comparison among many today's bioreactor configurations. This review will also discuss in depth the importance of maintaining optimal mass transfer of nutrients and oxygen partial pressure in the bioreactor system. Finally, this review will discuss the commercially available bioreactors that are currently undergoing preclinical and clinical trials.

Reference

  1. 1

    S. M. Riordan and R. Williams, Semin Liver Dis. 2, 28 (2008).

    Google Scholar 

  2. 2

    V. Stadlbauer, N. A. Davies, S. Sen, and R. Jalan, Semin Liver Dis. 28, 096 (2008).

    CAS  Article  Google Scholar 

  3. 3

    H. I. Pryor II and J. P. Vacanti, Front. Biosci. 1, 13 (2008).

    Google Scholar 

  4. 4

    4J. Phua and K. H. Lee, Curr. Opin. Crit. Care 2, 14 (2008).

    Google Scholar 

  5. 5

    B. Carpentier, A. Gautier, and C. Legallais, Gut 58, 1690 (2009).

    CAS  Article  Google Scholar 

  6. 6

    I. H. Borel Rinkes, M. Toner, S. J. Sheeha, R. G. Tompkins, and M. L. Yarmush, Cell Transplant 1, 281 (1992).

    CAS  Google Scholar 

  7. 7

    M. P. van de Kerkhove, R. Hoekstra, R. A. Chamuleau, and T. M. van Gulik, Ann. Surg. 240, 216 (2004).

    Article  Google Scholar 

  8. 8

    P. P. Poyck, R. Hoekstra, A. C. van Wijk, C. Attanasio, F. Calise, R. A. Chamuleau, and T. M. van Gulik, Liver Transpl. 13, 589 (2007).

    Article  Google Scholar 

  9. 9

    U. Baccarani et al., Liver Transpl. 9, 506 (2003).

    Article  Google Scholar 

  10. 10

    R. D. Hughes, R. R. Mitry, A. Dhawan, S. C. Lehec, R. Girlanda, M. Rela, N. D. Heaton, and P. Muiesan, Liver Transpl. 5, 12 (2006).

    Google Scholar 

  11. 11

    A. Baquerizo, A. Mhoyan, M. Kearns-Jonker, W. S. Arnaout, C. Shackleton, R. W. Busuttil, A. A. Demetriou, and D. V. Cramer, Transplantation 67, 5 (1999).

    CAS  Article  Google Scholar 

  12. 12

    J. Schultearn Esch et al., Transplant. Proc. 34, 2321 (2002).

    CAS  Article  Google Scholar 

  13. 13

    M. P. van de Kerkhove, M. R. Germans, T. Deurholt, R. Hoekstra, D. H. Joziasse, C. W. A. van Wijk, T. M. van Gulik, R. A. F. M. Chamuleau, and A. Roos, J. Hepatol 42, 541 (2005).

    Article  CAS  Google Scholar 

  14. 14

    H. Hasegawa, M. Shimada, T. Gion, H. Ijima, K. Nakazawa, K. Funatsu, and K. Sugimachi, ASAIO J. 45, 392 (1999).

    CAS  Article  Google Scholar 

  15. 15

    L. Lai et al., Science 295, 1089 (2002).

    CAS  Article  Google Scholar 

  16. 16

    T. Fujimura, Y. Takahagi, T. Shigehisa, H. Nagashima, S. Miyagawa, R. Shirakura, and H. Murakami, Mol. Reprod. Dev. 75, 1372 (2008).

    CAS  Article  Google Scholar 

  17. 17

    S. Harrison et al., Cloning Stem Cells 6, 327 (2004).

    CAS  Article  Google Scholar 

  18. 18

    Z. Pitkin and C. Mullon, Artif. Organs 23, 829 (1999).

    CAS  Article  Google Scholar 

  19. 19

    J. H. Blusch, C. Patience, Y. Takeuchi, C. Templin, C. Roos, K. Von Der Helm, G. Steinhoff, and U. Martin, J. Virol. 74, 7687 (2000).

    CAS  Article  Google Scholar 

  20. 20

    V. Specke, R. Plesker, J. Wood, C. Coulibaly, K. Suling, C. Patience, R. Kurth, H. J. Schuurman, and J. Denner, Xenotransplantation 16, 34 (2009).

    Article  Google Scholar 

  21. 21

    B. W. McKane, S. Ramachandran, X. C. Xu, B. J. Olack, W. C. Chapman, and T. Mohanakumar, Cell Transplant 13, 137 (2004).

    Google Scholar 

  22. 22

    R. Kuddus, J. F. PatzerII, R. Lopez, G. V. Mazariegos, B. Meighen, D. J. Kramer, and A. S. Rao, Transplantation 73, 420 (2002).

    CAS  Article  Google Scholar 

  23. 23

    S. Miyagawa et al., J. Biochem. 137, 503 (2005).

    CAS  Article  Google Scholar 

  24. 24

    B. Dieckhoff, A. Karlas, A. Hofmann, W. A. Kues, B. Petersen, A. Pfeifer, H. Niemann, R. Kurth, and J. Denner, Arch. Virol. 152, 629 (2007).

    CAS  Article  Google Scholar 

  25. 25

    J. Denner, Transplant. Proc. 40, 587 (2008).

    CAS  Article  Google Scholar 

  26. 26

    C. A. Wilson, Cell. Mol. Life Sci. 65, 3399 (2008).

    CAS  Article  Google Scholar 

  27. 27

    S. H. Qari, S. Magre, J. G. Garcia-Lerma, A. I. Hussain, Y. Takeuchi, C. Patience, R. A. Weiss, and W. Heneine, J. Virol. 75, 1048 (2001).

    CAS  Article  Google Scholar 

  28. 28

    S. K. Powell, M. E. Gates, G. Langford, M. L. Gu, C. Lockey, Z. Long, and E. Otto, Antimicrob. Agents Chemother. 44, 3432 (2000).

    CAS  Article  Google Scholar 

  29. 29

    M. Wilhelm, J. A. Fishman, R. Pontikis, A. M. Aubertin, and F. X. Wilhelm, Cell. Mol. Life Sci. 59, 2184 (2002).

    CAS  Article  Google Scholar 

  30. 30

    S. Dekker, W. Toussaint, G. Panayotou, T. de Wit, P. Visser, F. Grosveld, and D. Drabek, J. Virol. 77, 12132 (2003).

    CAS  Article  Google Scholar 

  31. 31

    L. Wang, J. Sun, L. Li, D. Mears, M. Horvat, and A. G. Sheil, Cell Transplant 7, 459 (1998).

    CAS  Article  Google Scholar 

  32. 32

    D. Mavri-Damelin, L. H. Damelin, S. Eaton, M. Rees, C. Selden, and H. J. Hodgson, Biotechnol. Bioeng. 99, 644 (2008).

    CAS  Article  Google Scholar 

  33. 33

    R. J. Thomas, R. Bhandari, D. A. Barrett, A. J. Bennett, J. R. Fry, D. Powe, B. J. Thomson, and K. M. Shakesheff, Cells Tissues Organs 181, 67 (2005).

    Article  Google Scholar 

  34. 34

    Y. S. Zinchenko, C. R. Culberson, and R. N. Coger, Tissue Eng. 12, 2241 (2006).

    CAS  Article  Google Scholar 

  35. 35

    Y. S. Zinchenko, L. W. Schrum, M. Clemens, and R. N. Coger, Tissue Eng. 12, 751 (2006).

    CAS  Article  Google Scholar 

  36. 36

    M. Nishikawa, N. Kojima, K. Komori, T. Yamamoto, T. Fujii, and Y. Sakai, J. Biotechnol. 133, 253 (2008).

    CAS  Article  Google Scholar 

  37. 37

    M. Ohno, K. Motojima, T. Okano, and A. Taniguchi, Tissue Eng Part A 14, 1861 (2008).

    CAS  Article  Google Scholar 

  38. 38

    S. M. Chia, P. C. Lin, and H. Yu, Biotechnol. Bioeng. 89, 565 (2005).

    CAS  Article  Google Scholar 

  39. 39

    M. Ohno, K. Motojima, T. Okano, and A. Taniguchi, J. Biochem. 145, 591 (2009).

    CAS  Article  Google Scholar 

  40. 40

    S. R. Khetani, G. Szulgit, J. A. Del Rio, C. Barlow, and S. N. Bhatia, Hepatology 40, 545 (2004).

    CAS  Article  Google Scholar 

  41. 41

    S. R. Khetani, A. A. Chen, B. Ranscht, and S. N. Bhatia, FASEB J. 22, 3768 (2008).

    CAS  Article  Google Scholar 

  42. 42

    H. Hang, X. Shi, G. X. Gu, Y. Wu, J. Gu, and Y. Ding, Liver Int. 30, 611 (2010).

    CAS  Article  Google Scholar 

  43. 43

    H. Hang, X. Shi, G. Gu, Y. Wu, and Y. Ding, Int. J. Artif. Organs 32, 720 (2009).

    Google Scholar 

  44. 44

    C. Terry, A. Dhawan, R. R. Mitry, S. C. Lehec, and R. D. Hughes, Liver Transpl. 12, 165 (2006).

    Article  Google Scholar 

  45. 45

    X. Stephenne, M. Najimi, and E. M. Sokal, World J. Gastroenterol. 16, 1 (2009).

    Google Scholar 

  46. 46

    Y. Miyamoto, S. Suzuki, K. Nomura, and S. Enosawa, Cell Transplant 15, 911 (2006).

    Article  Google Scholar 

  47. 47

    E. Katenz, F. W. Vondran, R. Schwartlander, G. Pless, X. Gong, X. Cheng, P. Neuhaus, and I. M. Sauer, Liver Transpl. 13, 38 (2007).

    Article  Google Scholar 

  48. 48

    L. S. Limaye and V. P. Kale, J. Hematother. Stem Cell Res. 10, 709 (2001).

    CAS  Article  Google Scholar 

  49. 49

    L. M. Sasnoor, V. P. Kale, and L. S. Limaye, J. Hematother. Stem Cell Res. 12, 553 (2003).

    CAS  Article  Google Scholar 

  50. 50

    T. Fu, D. Guo, X. Huang, M. R. O'Gorman, L. Huang, S. E. Crawford, and H. E. Soriano, Cell Transplant 10, 59 (2001).

    CAS  Google Scholar 

  51. 51

    V. P. Vanhulle, A. M. Neyrinck, J. M. Pycke, Y. Horsmans, and N. M. Delzenne, Life Sci. 78, 1570 (2006).

    CAS  Article  Google Scholar 

  52. 52

    T. Hoshiba, H. Nagahara, C. S. Cho, Y. Tagawa, and T. Akaike, Biomaterials 28, 1093 (2007).

    CAS  Article  Google Scholar 

  53. 53

    L. Wu, J. Sun, L. Wang, C. Wang, K. Woodman, N. Koutalistras, M. Horvat, and A. G. Sheil, Transplant. Proc. 32, 2271 (2000).

    CAS  Article  Google Scholar 

  54. 54

    W. De Loecker, V. A. Koptelov, V. I. Grischenko, and P. De Loecker, Cryobiology 37, 103 (1998).

    Article  Google Scholar 

  55. 55

    K. Yoshida, Y. Matsui, T. Wei, M. Kaibori, A. H. Kwon, A. Yamane, and Y. Kamiyama, J. Surg. Res. 81, 216 (1999).

    CAS  Article  Google Scholar 

  56. 56

    J. V. Rodriguez, L. L. Almada, M. E. Mamprin, E. E. Guibert, and G. Furno, Ann. Hepatol. 8, 57 (2009).

    CAS  Google Scholar 

  57. 57

    A. Miskon, T. Yamaoka, S. H. Hyon, M. Kodama, and H. Uyama, Tissue Eng Part C Methods 15, 345 (2009).

    CAS  Article  Google Scholar 

  58. 58

    L. L. Kuleshova, S. S. Gouk, and D. W. Hutmacher, Biomaterials 28, 1585 (2007).

    CAS  Article  Google Scholar 

  59. 59

    M. Richards, C. Y. Fong, S. Tan, W. K. Chan, and A. Bongso, Stem Cells 22, 779 (2004).

    Article  Google Scholar 

  60. 60

    T. Fujioka, K. Yasuchika, Y. Nakamura, N. Nakatsuji, and H. Suemori, Int. J. Dev. Biol. 48, 1149 (2004).

    Article  Google Scholar 

  61. 61

    H. Suemori, K. Yasuchika, K. Hasegawa, T. Fujioka, N. Tsuneyoshi, and N. Nakatsuji, Biochem. Biophys. Res. Commun. 345, 926 (2006).

    CAS  Article  Google Scholar 

  62. 62

    F. Wen, R. Magalhaes, S. S. Gouk, G. Bhakta, K. H. Lee, D. W. Hutmacher, and L. L. Kuleshova, Tissue Eng Part C Methods 15, 105 (2009).

    CAS  Article  Google Scholar 

  63. 63

    R. Magalhães, P. R. Anil Kumar, F. Wen, X. Zhao, H. Yu, and L. L. Kuleshova, Biomaterials 30, 4136 (2009).

    Article  CAS  Google Scholar 

  64. 64

    R. Magalhães, X. W. Wang, S. S. Gouk, K. H. Lee, C. M. Ten, H. Yu, and L. L. Kuleshova, Cell Transplant 17, 813 (2008).

    Article  Google Scholar 

  65. 65

    Y. Wu, H. Yu, S. Chang, R. Magalhaes, and L. L. Kuleshova, Tissue Eng. 13, 649 (2007).

    CAS  Article  Google Scholar 

  66. 66

    J. W. Allen and S. N. Bhatia, Biotechnol. Bioeng. 82, 253 (2003).

    CAS  Article  Google Scholar 

  67. 67

    R. Gebhardt, Pharmacol. Ther. 53, 275 (1992).

    CAS  Article  Google Scholar 

  68. 68

    K. Jungermann and T. Kietzmann, Hepatology 31, 255 (2000).

    CAS  Article  Google Scholar 

  69. 69

    J. P. Sullivan, J. E. Gordon, T. Bou-Akl, H. W. Matthew, and A. F. Palmer, Artif. Cells Blood Substit Immobil Biotechnol. 35, 585 (2007).

    CAS  Article  Google Scholar 

  70. 70

    E. M. Kekonen, V. P. Jauhonen, and I. E. Hassinen, J. Cell. Physiol. 133, 119 (1987).

    CAS  Article  Google Scholar 

  71. 71

    R. M. Subramanian, N. Chandel, G. R. Budinger, and P. T. Schumacker, Hepatology 45, 455 (2007).

    CAS  Article  Google Scholar 

  72. 72

    A. Boveris and B. Chance, Biochem. J. 134, 707 (1973).

    CAS  Google Scholar 

  73. 73

    W. Levin, A. Y. Lu, M. Jacobson, R. Kuntzman, J. L. Poyer, and P. B. McCay, Arch. Biochem. Biophys. 158, 842 (1973).

    CAS  Article  Google Scholar 

  74. 74

    M. Miyazaki, K. Utsumi, and J. Sato, Exp. Cell Res. 182, 415 (1989).

    CAS  Article  Google Scholar 

  75. 75

    S. A. Suleiman and J. B. Stevens, In Vitro Cell Dev. Biol. 23, 332 (1987).

    CAS  Article  Google Scholar 

  76. 76

    76K. Yanagi, H. Miyoshi, and N. Ohshima, ASAIO J. 44, 5 (1998).

    Article  Google Scholar 

  77. 77

    J. F. Patzer II, Artif. Organs 28, 83 (2004).

    Article  Google Scholar 

  78. 78

    L. Custer and C. J. Mullon, Adv. Exp. Med. Biol. 454, 261 (1998).

    CAS  Article  Google Scholar 

  79. 79

    M. Nishikawa, J. Uchino, M. Matsushita, M. Takahashi, K. Taguchi, M. Koike, H. Kamachi, and H. Kon, Artif. Organs 20, 169 (1996).

    CAS  Article  Google Scholar 

  80. 80

    M. Miyazaki, L. Bai, S. Tsuboi, K. Seshimo, and M. Namba, Acta Med. Okayama 45, 441 (1991).

    CAS  Google Scholar 

  81. 81

    A. Badera, N. Frühaufa, M. Tiedgeb, M. Drinkgernb, L. D. Bartoloc, J. T. Borlaka, G. Steinhoffa, and A. Havericha, Exp. Cell Res. 246, 221 (1999).

    Article  Google Scholar 

  82. 82

    P. D. Hay, A. R. Veitch, and J. D. Gaylor, Artif. Organs 25, 119 (2001).

    CAS  Article  Google Scholar 

  83. 83

    M. Wolff, J. Fandrey, and W. Jelkmann, J. Am. Physiol. 265, C1266 (1993).

    CAS  Google Scholar 

  84. 84

    J. W. Boag, Int. J. Radiat. Biol. 18, 475 (1970).

    CAS  Article  Google Scholar 

  85. 85

    P. T. Schumacker, N. Chandel, and A. G. Agusti, Am. J. Physiol. 265, L395 (1993).

    CAS  Google Scholar 

  86. 86

    J. G. Conway, F. C. Kauffman, S. Ji, and R. G. Thurman, Mol. Pharmacol. 22, 509 (1982).

    CAS  Google Scholar 

  87. 87

    T. Kashiwagura, D. F. Wilson, and M. Erecinska, J. Cell. Physiol. 120, 13 (1984).

    CAS  Article  Google Scholar 

  88. 88

    K. Hayashi, T. Ochiai, Y. Ishinoda, T. Okamoto, T. Maruyama, K. Tsuda, and H. Tsubouchi, J. Gastroenterol. Hepatol 12, 3 (1997).

    Google Scholar 

  89. 89

    S. T. Koury, M. C. Bondurant, M. J. Koury, and G. L. Semenza, Blood 77, 2497 (1991).

    CAS  Google Scholar 

  90. 90

    S. N. Bhatia, M. Toner, B. D. Foy, A. Rotem, K. M. O'Neil, R. G. Tompkins, and M. L. Yarmush, Journal of Cellular Engineering 1, 125 (1996).

    Google Scholar 

  91. 91

    S. H. Lin, J. Theor. Biol. 60, 449 (1976).

    CAS  Article  Google Scholar 

  92. 92

    U. Balis, K. Behnia, B. Dwarakanath, S. Bhatia, S. Sullivan, M. Yarmush, and M. Toner, Metab. Eng. 1, 49 (1999).

    CAS  Article  Google Scholar 

  93. 93

    A. Rotem, M. Toner, R. G. Tompkins, and M. L. Yarmush, Biotechnol. Bioeng. 40, 1286 (1992).

    CAS  Article  Google Scholar 

  94. 94

    K. Yanagi and N. Ohshima, Artif. Organs 25, 1525 (2001).

    Article  Google Scholar 

  95. 95

    95R. D. Guarino, L. E. Dike, T. A. Haq, J. A. Rowley, J. B. Pitner, and M. R. Timmins, Biotechnol. Bioeng. 86, 7 (2004).

    Article  CAS  Google Scholar 

  96. 96

    C. H. Cho, J. Park, D. Nagrath, A. W. Tilles, F. Berthiaume, M. Toner, and M. L. Yarmush, Biotechnol. Bioeng. 97, 188 (2007).

    CAS  Article  Google Scholar 

  97. 97

    H. Nakatsuka, T. Sokabe, K. Yamamoto, Y. Sato, K. Hatakeyama, A. Kamiya, and J. Ando, Am. J. Physiol. Gastrointest. Liver Physiol. 291, G26 (2006).

    CAS  Article  Google Scholar 

  98. 98

    J. M. Schoen, H. H. Wang, G. Y. Minuk, and W. W. Lautt, Nitric Oxide 5, 453 (2001).

    CAS  Article  Google Scholar 

  99. 99

    99P. Kan, H. Miyoshi, K. Yanagi, and N. Ohshima, ASAIO J. 44, M441 (1998).

    CAS  Article  Google Scholar 

  100. 100

    T. Torii, M. Miyazawa, and I. Koyama, Transplant. Proc. 37, 4575 (2005).

    CAS  Article  Google Scholar 

  101. 101

    A. Tilles, H. Baskaran, P. Roy, M. Yarmush, and M. Toner, Biotechnol. Bioeng. 73, 379 (2001).

    CAS  Article  Google Scholar 

  102. 102

    Y. Tanaka, M. Yamato, T. Okano, T. Kitamori, and K. Sato, Meas. Sci. Technol. 17, 3167 (2006).

    CAS  Article  Google Scholar 

  103. 103

    J. C. Dunn, R. G. Tompkins, and M. L. Yarmush, Biotechnol. Prog. 7, 554 (1991).

    Article  Google Scholar 

  104. 104

    K. A. Barbee, T. Mundel, R. Lal, and P. F. Davies, Am. J. Physiol. 268, 1765 (1995).

    Google Scholar 

  105. 105

    B. Geiger and A. Bershadsky, Cell 110, 139 (2002).

    CAS  Article  Google Scholar 

  106. 106

    J. Y. Shyy and S. Chien, Circ. Res. 91, 769 (2002).

    CAS  Article  Google Scholar 

  107. 107

    Y. Zeng, T.-S. Lee, P. Yu, and H.-T. Low, Int. Commun. Heat Mass Transfer 34, 217 (2007).

    CAS  Article  Google Scholar 

  108. 108

    J. P. Sullivan, J. E. Gordon, and A. F. Palmer, Biotechnol. Bioeng. 93, 306 (2006).

    CAS  Article  Google Scholar 

  109. 109

    F. Consolo, G. Fiore, S. Truscello, M. Caronna, U. Morbiducci, F. Montevecchi, and A. Redaelli, Tissue Eng Part A 15, 1 (2008).

    Google Scholar 

  110. 110

    J. Park, F. Berthiaume, M. Toner, M. L. Yarmush, and A. W. Tilles, Biotechnol. Bioeng. 90, 632 (2005).

    CAS  Article  Google Scholar 

  111. 111

    A. J. Ellis, R. D. Hughes, J. A. Wendon, J. Dunne, P. G. Langley, J. H. Kelly, G. T. Gislason, N. L. Sussman, and R. Williams, Hepatology 6, 24 (1996).

    Google Scholar 

  112. 112

    G. V. Mazariegos et al., ASAIO J. 47, 471 (2001).

    CAS  Article  Google Scholar 

  113. 113

    O. Detry, N. Arkadopoulos, P. Ting, E. Kahaku, F. D. Watanabe, J. Rozga, and A. A. Demetriou, Am. Surg. 65, 934 (1999).

    CAS  Google Scholar 

  114. 114

    M. P. van de Kerkhove et al., Int. J. Artif. Organs 25, 950 (2002).

    Google Scholar 

  115. 115

    I. M. Sauer, N. Obermeyer, D. Kardassis, T. Theruvath, and J. C. Gerlach, Ann. N.Y. Acad. Sci. 944, 320 (2001).

    Google Scholar 

  116. 116

    Y. L. Xue et al., World J. Gastroenterol. 7, 826 (2001).

    CAS  Google Scholar 

  117. 117

    Y. T. Ding, Y. D. Qiu, Z. Chen, Q. X. Xu, H. Y. Zhang, Q. Tang, and D. C. Yu, World J. Gastroenterol. 9, 829 (2003).

    CAS  Google Scholar 

  118. 118

    J. Liu, T. Song, W. Jiang, Y. Zhang, G. Lv, L. Zhao, G. Zhang, and L. Li, Conference Proceedings of the IEEE Engineering in Medicine and Biology Society 2009, 2009 (unpublished).

  119. 119

    Y. Gao, N. Mu, X. P. Xu, and Y. Wang, World J. Gastroenterol. 11, 5468 (2005).

    CAS  Google Scholar 

  120. 120

    S. L. Nyberg, R. A. Shatford, W. D. Payne, W. S. Hu, and F. B. Cerra, Cytotechnology 10, 205 (1992).

    CAS  Article  Google Scholar 

  121. 121

    I. Jasmund, A. Langsch, R. Simmoteit, and A. Bader, Biotechnol. Prog. 18, 686 (2002).

    Article  CAS  Google Scholar 

  122. 122

    H. Mizumoto and K. Funatsu, Artif. Organs 28, 1 (2004).

    Article  Google Scholar 

  123. 123

    T. Gion, M. Shimada, K. Shirabe, K. Nakazawa, H. Ijima, T. Matsushita, K. Funatsu, and K. Sugimachi, J. Surg. Res. 82, 2 (1999).

    Article  Google Scholar 

  124. 124

    A. Kinasiewicz, A. Gautier, D. Lewinska, J. Bukowski, C. Legallais, and A. Werynski, Transplant. Proc. 39, 2911 (2007).

    CAS  Article  Google Scholar 

  125. 125

    K. Hideki et al., Artif. Organs 31, 148 (2007).

    Article  Google Scholar 

  126. 126

    K. Naruse, Y. Sakai, I. Nagashima, G. X. Jiang, M. Suzuki, and T. Muto, Int. J. Artif. Organs 19, 605 (1996).

    CAS  Google Scholar 

  127. 127

    E. Morsiani et al., Int. J. Artif. Organs 25, 192 (2002).

    CAS  Google Scholar 

  128. 128

    K. Yanagi, K. Ookawa, S. Mizuno, and N. Ohshima, ASAIO Trans. 35, 57 (1989).

    Article  Google Scholar 

  129. 129

    E. Dore and C. Legallais, Ther. Apher. 3, 3 (1999).

    Google Scholar 

  130. 130

    G. D. Wells, M. M. Fisher, and M. V. Sefton, Biomaterials 14, 8 (1993).

    Article  Google Scholar 

  131. 131

    Dixit, V. and G. Gitnick, Eur. J. Surg. Suppl. 582, 132 (1998).

    Google Scholar 

  132. 132

    H. Takabatake, N. Koide, and T. Tsuji, Artif. Organs 15, 2 (1991).

    Google Scholar 

  133. 133

    G. Ambrosino, S. M. Basso, S. Varotto, E. Zardi, A. Picardi, and D. F. D'Amico, Cell Transplant 14, 151 (2005).

    Article  Google Scholar 

  134. 134

    P. V. Moghe, F. Berthiaume, R. M. Ezzell, M. Toner, R. G. Tompkins, and M. L. Yarmush, Biomaterials 17, 373 (1996).

    CAS  Article  Google Scholar 

  135. 135

    J. Uchino et al., ASAIO Trans. 34, 4 (1988).

    Google Scholar 

  136. 136

    K. Taguchi, M. Matsushita, M. Takahashi, and J. Uchino, Artif. Organs 20, 186 (1996).

    Google Scholar 

  137. 137

    L. De Bartolo, G. Jarosch-Von Schweder, A. Haverich, and A. Bader, Biotechnol. Prog. 16, 102 (2000).

    Article  CAS  Google Scholar 

  138. 138

    138J. Park, F. Berthiaume, M. Toner, M. L. Yarmush, and A. W. Tilles, Biotechnol. Bioeng. 90, 632 (2005).

    CAS  Article  Google Scholar 

  139. 139

    L. Kim, Y. C. Toh, J. Voldman, and H. Yu, Lab Chip 7, 681 (2007).

    CAS  Article  Google Scholar 

  140. 140

    P. J. Lee, P. J. Hung, and L. P. Lee, Biotechnol. Bioeng. 97, 1340 (2007).

    CAS  Article  Google Scholar 

  141. 141

    E. Leclerc, Y. Sakai, and T. Fujii, Biotechnol. Prog. 20, 590 (2004).

    Article  CAS  Google Scholar 

  142. 142

    A. A. Demetriou, J. Whiting, S. M. Levenson, N. R. Chowdhury, R. Schechner, S. Michalski, D. Feldman, and J. R. Chowdhury, Ann. Surg. 204, 259 (1986).

    CAS  Article  Google Scholar 

  143. 143

    C. Mullon and Z. Pitkin, Expert Opin. Investig. Drugs 8, 229 (1999).

    CAS  Article  Google Scholar 

  144. 144

    D. Samuel et al., Transplantation 73, 257 (2002).

    CAS  Article  Google Scholar 

  145. 145

    A. A. Demetriou et al., Ann. Surg. 239, 660 (2004).

    Article  Google Scholar 

  146. 146

    N. L. Sussman, G. T. Gislason, C. A. Conlin, and J. H. Kelly, Artif. Organs 18, 390 (1994).

    CAS  Article  Google Scholar 

  147. 147

    N. L. Sussman and J. H. Kelly, Artif. Organs 17, 27 (1993).

    CAS  Article  Google Scholar 

  148. 148

    J. M. Millis, D. C. Cronin, R. Johnson, H. Conjeevaram, C. Conlin, S. Trevino, and P. Maguire, Transplantation 74, 1735 (2002).

    Article  Google Scholar 

  149. 149

    L. M. Flendrig, J. W. la Soe, G. G. Jorning, A. Steenbeek, O. T. Karlsen, W. M. Bovee, N. C. Ladiges, A. A. te Velde, and R. A. Chamuleau, J. Hepatol. 26, 1379 (1997).

    CAS  Article  Google Scholar 

  150. 150

    P. P. Poyck, A. C. van Wijk, T. V. van der Hoeven, D. R. de Waart, R. A. Chamuleau, T. M. van Gulik, R. P. Oude Elferink, and R. Hoekstra, J. Hepatol. 48, 266 (2008).

    CAS  Article  Google Scholar 

  151. 151

    M. P. van de Kerkhove, P. P. Poyck, A. C. van Wijk, D. Galavotti, R. Hoekstra, T. M. van Gulik, and R. A. Chamuleau, Int. J. Artif. Organs 28, 617 (2005).

    Google Scholar 

  152. 152

    M. P. van de Kerkhove, P. P. Poyck, T. Deurholt, R. Hoekstra, R. A. Chamuleau, and T. M. van Gulik, Dig. Surg. 22, 254 (2005).

    Article  Google Scholar 

  153. 153

    G. Mareels, P. P. Poyck, S. Eloot, R. A. Chamuleau, and P. R. Verdonck, Ann. Biomed. Eng. 34, 1729 (2006).

    Article  Google Scholar 

  154. 154

    J. F. Patzer II et al., Ann. N.Y. Acad. Sci. 875, 340 (1999).

    Article  Google Scholar 

  155. 155

    G. V. Mazariegos et al., Am. J. Transplant. 2, 260 (2002).

    Article  Google Scholar 

  156. 156

    J. C. Gerlach, Int. J. Artif. Organs 19, 645 (1996).

    CAS  Google Scholar 

  157. 157

    A. Mundt et al., Int. J. Artif. Organs 25, 542 (2002).

    CAS  Google Scholar 

  158. 158

    I. M. Sauer et al., Int. J. Artif. Organs 25, 1001 (2002).

    CAS  Google Scholar 

  159. 159

    I. M. Sauer et al., Xenotransplantation 10, 460 (2003).

    CAS  Article  Google Scholar 

  160. 160

    E. Morsiani, M. Brogli, D. Galavotti, T. Bellini, D. Ricci, P. Pazzi, and A. C. Puviani, Artif. Organs 25, 740 (2001).

    CAS  Article  Google Scholar 

  161. 161

    K. S. Suh, H. Lilja, Y. Kamohara, S. Eguchi, N. Arkadopoulos, T. Neuman, A. A. Demetriou, and J. Rozga, J. Surg. Res. 85, 243 (1999).

    CAS  Article  Google Scholar 

  162. 162

    J. C. Gerlach et al., Int. J. Artif. Organs 24, 793 (2001).

    CAS  Google Scholar 

  163. 163

    L. M. Flendrig et al., Int. J. Artif. Organs 22, 701 (1999).

    CAS  Google Scholar 

  164. 164

    M. N. Sosef, L. S. Abrahamse, M. P. van de Kerkhove, R. Hartman, R. A. Chamuleau, and T. M. van Gulik, Transplantation 73, 204 (2002).

    CAS  Article  Google Scholar 

  165. 165

    J. Gordon and A. F. Palmer, Artif. Cells Blood Substit Immobil Biotechnol. 33, 297 (2005).

    CAS  Article  Google Scholar 

  166. 166

    A. Kinasiewicz, A. Smietanka, B. Gajkowska, and A. Werynski, Artif. Cells Blood Substit Immobil Biotechnol. 36, 525 (2008).

    CAS  Article  Google Scholar 

  167. 167

    M. J. Nieuwoudt et al., Artif. Organs 29, 915 (2005).

    Article  Google Scholar 

  168. 168

    C. Chan, F. Berthiaume, B. D. Nath, A. W. Tilles, M. Toner, and M. L. Yarmush, Liver Transpl. 10, 1331 (2004).

    Article  Google Scholar 

Download references

Author information

Affiliations

Authors

Corresponding author

Correspondence to Yan Wang.

Additional information

This paper is part of an In Focus section on Biointerphase Science in Singapore, sponsored by Bruker Optik Southeast Asia, IMRE, the Provost's Office and School of Materials Science and Engineering of Nanyang Technological University, and Analytical Technologies Pte. Ltd.

Rights and permissions

Reprints and Permissions

About this article

Cite this article

Wang, Y., Susando, T., Lei, X. et al. Current development of bioreactors for extracorporeal bioartificial liver (Review). Biointerphases 5, FA116–FA131 (2010). https://doi.org/10.1116/1.3521520

Download citation